Advances on amino acid metabolism in edible insects
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摘要:
氨基酸是昆虫体内重要的营养物质,作为食物,食用昆虫可以为人体提供多种必需氨基酸和非必需氨基酸。梳理影响食用昆虫体内氨基酸代谢与转化的关键因素,阐明其调控机制,为食用昆虫氨基酸代谢的系统研究提供理论依据。通过文献调研,本文归纳并分析了环境、种属、生长阶段、采食及肠道微生物等多重因素对昆虫氨基酸代谢的影响,总结食用昆虫体内调控氨基酸水平的相关因素及相关信号通路。昆虫氨基酸的代谢水平受环境、种属、生长阶段、采食以及肠道微生物等多重因素的影响。这些因素通过控制虫体的氨基酸浓度或通过一些信号通路的调控,进而直接或间接调节昆虫体内的氨基酸代谢与合成。本文主要综述了近年来食用昆虫的生长环境、种属、发育阶段、取食和肠道微生物等影响氨基酸代谢及转化的相关研究进展,为食用昆虫氨基酸代谢的研究提供理论参考,促进食用昆虫在营养资源开发中的高效利用。
Abstract:Amino acids are crucial nutrients in insects; and as a food source, edible insects can provide humans with various essential and non-essential amino acids. This review aims to outline the key factors influencing the metabolism and transformation of amino acids in edible insects, clarify their regulatory mechanisms, and provide a theoretical basis for systematic research on amino acid metabolism in edible insects. Through literature review, this paper summarizes and analyzes the effects of multiple factors-including environment, species, growth stage, feeding, and gut microbiota-on amino acid metabolism in insects. It also examines the factors regulating amino acid levels and related signaling pathways in edible insects. The metabolism of amino acids in insects is influenced by various factors such as environment, species, growth stage, feeding, and gut microbiota. These factors directly or indirectly regulate amino acid metabolism and synthesis in insects by modulating amino acid concentrations or through the regulation of certain signaling pathways. This review summarizes recent research progress on how environmental conditions, species, developmental stages, feeding, and gut microbiota affect the metabolism and transformation of amino acids in edible insects. It provides a theoretical reference for future studies on amino acid metabolism in edible insects and promotes the efficient utilization of edible insects in nutritional resource development.
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Keywords:
- Edible insects /
- amino acid metabolism /
- environment /
- symbiotics /
- essential amino acids
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昆虫在世界范围广泛分布,因为昆虫蛋白质含量和消化率与肉类相似,具有食用价值的昆虫常用来替代肉类资源,在饲料或食品上广泛应用,这类昆虫统称为食用昆虫。亚洲、非洲、拉丁美洲均有悠久的食用昆虫的历史(Raheem et al.,2019;Giampieri et al.,2022),随着食用昆虫产业逐渐壮大,越来越多科学家加入食用昆虫的研究领域,相关研究论文和报道逐渐增多,人们对食用昆虫的了解也逐渐深入。2009年至今,国内常见的可食用昆虫已由178种增长到324种(Feng et al.,2017)。
目前国内经常食用的昆虫有鳞翅目的家蚕Bombyx mori、柞蚕Antherea pernyi、豆天蛾Clanis bilineata tsingtauica以及部分蝶类;直翅目的蚱蜢Acrida、蝗虫、蟋蟀Gryllidae和蜉蝣Ephemeroptera;鞘翅目的黄粉虫Tenebrio molitor、竹象Cyrtotracjelus longimanus;膜翅目蜜蜂Apoidea、蚂蚁Formicidae、蚊Culicidae;蜚蠊目的蟑螂Blattodea、土元Eupolyphaga sinensis以及半翅目的蝉Cicadidae等(Van Itterbeeck et al.,2019;Ishara et al.,2023)。其中食用最多的为鳞翅目昆虫,在四个生长阶段中,食用幼虫最多。食用昆虫产业在我国乡村振兴中发挥了重要作用,家蚕、蜜蜂、柞蚕作为经济昆虫在脱贫攻坚中做出了巨大贡献;豆丹(豆天蛾幼虫)产业已成为我国农村特色产业,主要分布在江苏、河南、山东、安徽等地,为当地农民提供了重要的经济来源(Chen et al.,2009;Chen et al.,2018)。
氨基酸是食用昆虫的主要营养成分之一(Itterbeeck et al.,2012)。昆虫血液淋巴中含有丰富的氨基酸,其含量高于人体血液和大豆氨基酸的含量,血液淋巴中高浓度的氨基酸也被作为是昆虫的生物化学特征之一(Zhao et al.,2021)。同时食用昆虫可以为人体提供多种必需氨基酸(彭伟正等,2003),但其体内的氨基酸代谢往往受多个方面的因素影响,例如昆虫的种类、昆虫所处的栖息环境、其所处的不同发育阶段、以及寄主植物(Jonas-Levi and Martinez,2017)。在昆虫生长的滞育期间,昆虫体内氨基酸含量也会发生较为明显的变化,这不仅与昆虫的生理活动有关,还与昆虫共生菌的调节密切相关,共生菌与昆虫互利共生,共同调节着昆虫的氨基酸。本文主要围绕昆虫所处的环境、物种、发育阶段、取食和微生物等对氨基酸的合成代谢及其转化影响的相关研究进展进行综述。
1. 食用昆虫的氨基酸概述
食用昆虫含有丰富的蛋白质、氨基酸、脂肪酸和矿物质(Rumpold and Schlüter,2013)。食用昆虫氨基酸对人体健康有重要的作用,可以为人体提供用于合成蛋白质的必需氨基酸。食用昆虫必需氨基酸主要源于虫体本身蛋白质的分解。蛋白质代谢是氨基酸代谢的前提和基础。蛋白质在各种酶的作用下水解成氨基酸,氨基酸再进一步代谢合成新的氨基酸、蛋白质或进一步分解成一碳单位和含氮化合物(Benevenga et al.,1993)。昆虫蛋白质水解越多则氨基酸含量越高,蛋白质水解越少则氨基酸含量越少。
食用昆虫氨基酸主要分为人体所需的必需氨基酸和非必需氨基酸,其中必需氨基酸包括赖氨酸、色氨酸、苯丙氨酸、甲硫氨酸、苏氨酸、异亮氨酸、亮氨酸、缬氨酸和组氨酸;非必需氨基酸包括甘氨酸、丙氨酸、脯氨酸、酪氨酸、丝氨酸、半胱氨酸、天冬酰胺、谷氨酰胺、天冬氨酸、谷氨酸。已有研究对泰国的4种食用昆虫(孟买蝗虫Patanga succincta,圣甲虫Holotrichia sp.,家蟋蟀Acheta domesticus,家蚕)氨基酸进行分析,发现其含有人体所需的8种必需氨基酸,1种半必需氨基酸组氨酸,以及9种非必需氨基酸(Köhler et al.,2019)。这些氨基酸作为氮源为组织发育和生长提供原料,弥补人体因部分氨基酸无法合成或合成较少而造成的身体机能紊乱(Kelly and Pearce,2020)。其中色氨酸可以缩短睡眠时间并降低与血液相关的睡眠的因素(Zhao et al.,2020);亮氨酸可以通过mTORC1通路,激活蛋白质合成途径,增加合成量并减少蛋白质降解,减缓肿瘤恶液质(Cancer Cachexia)的症状(Beaudry and Lawet,2022)。谷氨酰胺(Glutamine)作为条件必需氨基酸对机体免疫系统与运动功能具有良好的促进作用,对于抗疲劳有着一定的应用(Coqueiro et al.,2019);而含硫氨基酸(蛋氨酸,半胱氨酸,胱氨酸)具有抗氧化、清除活性氧、防止细胞氧化应激的功能(Kim et al.,2018)。
食用昆虫含有丰富的氨基酸,能够作为一种优质食品来食用(Kim et al.,2019)。据报道豆天蛾幼虫体内的蛋氨酸、半胱氨酸、酪氨酸和组氨酸含量均高于鸡蛋和牛奶。其条件必需氨基酸如精氨酸含量与鸡蛋相当,且高于牛奶(Xia et al.,2012)。柑橘天牛Anoplophora chinensis与黄粉虫的必需氨基酸组成接近世界粮农组织FAO(Food and Agriculture Organization)发布的标准水平,也可作为含硫氨基酸的潜在提取原料(Wu et al.,2020)。尽管食用昆虫是一种优秀的氨基酸来源,但不同种类昆虫所含氨基酸量并不均衡,单一的成分如必需氨基酸等也会存在一定的差异,这与昆虫的种类和生活习性有关,且昆虫体内氨基酸的合成与代谢也受到多种因素的调节(Bjorge et al.,2018;Qian et al.,2023a)。
2. 影响食用昆虫氨基酸代谢的主要因素
2.1 环境因素对昆虫氨基酸代谢的影响
环境对于昆虫氨基酸代谢的影响表现在多个方面,温度、氧气含量、有毒有害物质和病毒均可以影响昆虫的氨基酸代谢,同时这些环境因素也可以激发虫体的免疫功能,进而进一步的影响昆虫的氨基酸代谢。已有的研究表明,温度对滞育时期的黄粉虫有显著的影响,在最低温度15.2℃时,滞育与非滞育黄粉虫的生长均受到抑制,而当31℃时,二者体内的代谢效率大,生长最快(Bjorge et al.,2018)。当温度降低进入冬季时,昆虫会躲避寒冷进行越冬并进入滞育状态,其体内的氨基酸会发生变化,这些氨基酸可以作为代谢的中间产物,在滞育期间和滞育后参与分解代谢,并在昆虫越冬时增加其抗寒性(Chen et al.,2020)。红脊长蝽Tropidothorax elegans在冬季时全身氨基酸含量增长了一倍,其中脯氨酸、谷氨酰胺、丙氨酸这3种氨基酸占总氨基酸的48%(Koštál et al.,2011),同时脯氨酸和丙氨酸含量随着冬季的进程逐渐升高。Koštál et al.(2011)发现脯氨酸与环境温度有关,随着驯化温度的逐渐降低,果蝇Drosophilidae体内的脯氨酸含量随之升高,这提高了果蝇的耐寒性,而对果蝇饲料中添加一定量的脯氨酸补充剂时,也可以提高果蝇耐寒性(Li et al.,2015)。对寒冷环境逐步适应的甘蓝夜蛾Mamestra brassicae,其蛹的血液淋巴中丙氨酸出现显著性变化,冬季蛹中丙氨酸含量受对寒冷环境的适应水平和滞育状态影响显著,且血液中谷丙转氨酶水平显著升高(Goto et al.,2001a)。
滞育时,昆虫对氧气吸收下降,昆虫氨基酸代谢水平降低,以保持虫体能源物质含量,避免能量过度消耗造成的虫体死亡(Bennett et al.,1999)。当温度在0~15℃时亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis滞育,此时其血液内丙氨酸水平与氧气的含量有关,厌氧条件下丙氨酸水平显著高于好氧条件;在11-12月份,田间亚洲玉米螟体内的丝氨酸含量逐渐下降,而丙氨酸含量升高,说明在滞育期间丝氨酸正在转变为丙氨酸(Goto et al.,2001b)。
当环境中出现有害化学物质时,昆虫体内的氨基酸代谢也会发生变化(Li et al.,2022)。当家蚕接触受氟化物污染的食物与水体时,家蚕的肠黏膜与组织会收到损伤,同时氟化物进入血液循环时,血浆中精氨酸与谷氨酰胺含量显著上升,而其他氨基酸则显著下降。重金属对于昆虫的影响表现在氨基酸合成代谢中,低浓度镍(Ni)连续3代胁迫斜纹夜蛾Spodoptera litura后,其幼虫体内的蛋白质含量升高,说明氨基酸代谢水平提高,用以抵抗重金属物质。而在高浓度Ni的条件下,幼虫蛋白质含量则降低,说明氨基酸合成蛋白质途径被阻断,氨基酸含量较低(陈瑾等,2020)。当昆虫接触农药等有毒成分时,昆虫体内的解毒系统激活,消耗氨基酸合成解毒酶,氨基酸代谢水平提高,以抵御农药对虫体的侵害(Lu et al.,2021)。
当环境中出现抗生素时,昆虫必需氨基酸代谢水平降低。练启仙(2017)发现,抗生素盐酸土霉素处理的大青叶蝉Cicadella viridis与未处理的大青叶蝉相比,二者的氨基酸含量存在差异性,处理组与未处理组相比大青叶蝉的必需氨基酸含量增加,而非必需氨基酸含量与总氨基酸含量减少。且在未处理组中丝氨酸仅在的雄虫中检测到,处理组的雌雄虫中均未检测到该氨基酸。与丝氨酸相反的是,未处理组的雌雄虫中均未检测到谷氨酸,而在抗生素处理后在雌虫中检测到该物质。
当虫体受到细菌、病毒或药物等刺激时,虫体激活免疫系统并优先为免疫系统提供能量,导致代谢效率下降,虫体生长发育缓慢(Arnold et al.,2013)。同时免疫系统会合成免疫物质抗菌肽(Antimicrobial peptides,AMPs)用以低于外界侵害,抗菌肽是一种天然的基因编码的生物大分子,其由昆虫体内的氨基酸组装而成,昆虫抗菌肽大致有三类,天蚕素类、防御素类及富含脯氨酸或甘氨酸类。其中天蚕素类抗菌肽由和防御素类主要由半胱氨酸组成,而富含脯氨酸或甘氨酸类则如其名称富含相应的氨基酸(Koehbach,2017)。免疫反应在生成抗菌肽的同时会大量消耗相应的氨基酸,进而造成氨基酸的缺乏,同时在免疫应答期间谷氨酰胺用以传递营养物质并被代谢来补充TCA循环(Tricarboxylic acid cycle)(Dolezal et al.,2019)。
2.2 昆虫物种间氨基酸代谢的差异
昆虫物种间的氨基酸代谢存在着一定的差异,不同生活习性的食用昆虫,由于所处的地理条件及取食对象不同,其氨基酸代谢存在差异;而同一目或科属的昆虫中,不同物种间的氨基酸代谢差异显著,这可能与其基因调控和取食情况有关。根据习性,食用昆虫分为水生食用昆虫与陆生食用昆虫,水生食用昆虫蛋白质中不仅含有45.9%的必需氨基酸,而且其必需氨基酸的比例接近于人蛋白中必须氨基酸的比例,具有较高的营养价值(Zhao et al.,2021)。与陆生食用昆虫相比,水生食用昆虫含量最高的氨基酸为谷氨酸,最高的必需氨基酸为亮氨酸,其限制性氨基酸为蛋氨酸、半胱氨酸和色氨酸。而陆生食用昆虫含量最高的氨基酸与必需氨基酸和水生昆虫相同,其平均必需氨基酸含量为49.49%,限制性氨基酸为苏氨酸和色氨酸。因此水生昆虫和陆生昆虫除限制性氨基酸以外差异不大(Zhao et al.,2021)。
滕葳等人研究21种蝗虫发现,其均含18种氨基酸,属于完全蛋白质,必需氨基酸占总氨基酸的40.7%,且必需氨基酸含量均高于FAO的标准水平,其中含硫的蛋氨酸或胱氨酸为第一限制性氨基酸,但同一氨基酸的含量在二十一种蝗虫之间却存在着一定的差异(滕葳等,2022)。白薯天蛾Agrius convolvuli、枣桃六点天蛾Marumba gaschkewitschi、榆绿天蛾Callambulyx tatarinovi等药用昆虫,均含有17种氨基酸,其中人体必需的7种氨基酸中,除蛋氨酸外其他6种氨基酸含量均较高(李长安,1990)。柑橘天牛与黄粉虫所含最多的氨基酸为颉氨酸和亮氨酸(Wu et al.,2020)。蟋蟀科的越南油葫芦Teleogryllus derelictus与亚洲飞蝗Locusta migratoria manilensis虽同属直翅目,但在相同的发育阶段,二者体内的蛋白质含量差异巨大,可能是二者体内氨基酸代谢速率不同(史树森等,2005)。虽然不同种属间,昆虫体内氨基酸组成相差不大,但各个氨基酸含量与主体氨基酸含量存在差异,且限制性氨基酸具有较大的差异,这一现象也表现在不同种类的幼虫中,可能与昆虫的相关基因和生长环境有关。
2.3 昆虫不同发育阶段对氨基酸代谢的影响
在昆虫不同的生长发育阶段,其体内的氨基酸和蛋白质含量有所不同(董洁等,2014)。埃及伊蚊Aedes aegypti和致倦库蚊Culex quinquefasciatus在幼虫时期其体内的氨基酸含量最高,其次是成虫,而在蛹期含量最低。蟋蟀科的越南油葫芦在卵期的蛋白质含量最高,其次是9龄若虫;在若虫期,1龄若虫最低,随着虫体发育,蛋白质含量逐渐增加。这可能跟昆虫幼虫期需要合成大量蛋白质以满足组织生长需要有关(史树森等,2005),若虫在每个生长阶段前合成并储存蛋白质,并在下一个阶段初期分解利用。东亚飞蝗卵期的蛋白质含量并不太高,其体内蛋白质含量:1龄幼虫 > 成虫阶段 > 4龄幼虫 > 其他日龄,随着虫体的发育其体内蛋白质含量逐渐降低。其氨基酸总量在各个发育时期存在差异,与蛋白质的变化趋势类似,但不同的是在成虫阶段氨基酸总量最高,其次是1龄幼虫(李树国和徐洪伟,2009)。在昆虫的幼虫和虫卵阶段,其蛋白质含量高于大多数植物,部分昆虫高于鸡蛋,肉和家禽,其中膜翅目的蚊科昆虫含量较高在38%~76%,而同翅目的幼虫在40%~57%(Rumpold and Schlüter,2013)。
当昆虫即将进入下一个生长阶段时,昆虫会为准备进入下一阶段从而进入滞育状态(郭明明等,2021),在滞育期间,随着滞育时间的延长,其代谢会发生变化,营养物质的含量发生波动进而使其血液内的氨基酸含量升高(Hahn and Denlinger,2011),其中丝氨酸,丙氨酸,在滞育期间一般保持较高的浓度。美国白蛾Hyphantria cunea滞育时,其体内会积累丙氨酸,而不积累糖类和多元醇(Li et al.,2001)。豆天蛾幼虫在滞育期间其体内氨基酸也变化显著,在滞育150 d时,豆天蛾幼虫体内苏氨酸、异亮氨酸、亮氨酸、苯丙氨酸和赖氨酸这5种人体所需的必需氨基酸的含量均显著高于滞育前。相比于滞育前,滞育90 d、120 d、150 d时,豆天蛾幼虫体内色氨酸含量均有所升高(Qian et al.,2024a)。同时,在寄生虫方面的研究表明,滞育对于寄生虫的氨基酸代谢有明显的影响。精氨酸、脯氨酸、色氨酸和颉氨酸都是区分滞育与非滞育的标志(Guo et al.,2009)。当寄生蜂Nasonia vitripennis处于滞育时,这几种氨基酸都处在较高的水平,并且多个代谢途径上调。同时在这个时期脯氨酸与肌氨酸(Sarcosine)高度积累,促进精氨酸和脯氨酸代谢,缬氨酸、亮氨酸、异亮氨酸、苯丙氨酸的生物合成,以及酪氨酸和色氨酸的生物合成(Li et al.,2015)。当寄生虫处于寄生状态时,其体内的赖氨酸分解产生哌啶酸(Pipecolic acid),而哌啶酸同样也是区分寄生昆虫滞育与非滞育的主要标志性物质,当昆虫滞育、适应低温环境过程中或处于干燥环境中时,其血淋巴中该物质就会升高(Wharton et al.,2011)。
同时昆虫在生长发育过程中会产生各种代谢物,如蜕皮激素(20-Hydroxyecdysone,20E)、促前胸腺激素(Prothoracicotropic hormone,PTTH)和保幼激素(Juvenile hormone,JH)等,这些物质同样也会调控昆虫的氨基酸代谢。在昆虫的蜕皮变态过程中,虫体产生的蜕皮激素(20-Hydroxyecdysone,20E)与昆虫的免疫系统有关,其参与调控转录因子Dorsal和Relish的表达(Tauszig-Delamasure et al.,2002),而这两种转录因子在Toll和IMD两条信号通路中参与昆虫先天免疫,用以来调控相应的氨基酸合成抗菌肽(闫幼莹,2022)。
2.4 取食不同寄主植物对昆虫氨基酸代谢的影响
在相同的饲养条件下,昆虫取食的食物不同,会对其生长发育、存活率和体内的氨基酸代谢造成影响。当对飞蝗Locusta migratoria进行不同组分饲喂时,喂食高蛋白质低碳水化合物的蝗虫,其血液淋巴中氨基酸浓度比喂食低蛋白质高碳水化合物的蝗虫平均高40%(Zanotto et al.,1996),而赖氨酸、丙氨酸和谷氨酸的浓度无显著性变化。研究表明,赖氨酸、丙氨酸和谷氨酸等8种氨基酸对于维持昆虫血淋巴的稳态至关重要(Simpson et al.,1990)。因此当摄入不同物质时,这几种氨基酸含量均能保持稳定。采用不同浓度赖氨酸饲喂欧洲熊蜂Bombus terrestris时,随着赖氨酸的逐渐增多,欧洲熊蜂的死亡率也逐渐降低(郝冬梅等,2022)。但当赖氨酸水平过高时,会导致组氨酸含量降低,赖氨酸水平过高可能会抑制肠道对其他氨基酸的消化吸收,从而使其他氨基酸在机体内含量降低(曾佩玲等,2009)。研究人员发现,喂食含氨基酸花蜜的成年雌性致倦库蚊比食用无氨基酸的成年雌性致倦库蚊存活率高4%,这种现象也发生在蜘蛱蝶Araschnia levana上,同时蝴蝶在采食时更偏好含有氨基酸的花蜜(Mevi-Schutz and Erhardt,2005;Vrzal et al.,2010)。
寄主植物所含特异性氨基酸会显著影响食用昆虫的氨基酸代谢。豆天蛾幼虫会优先选择富含异亮氨酸和苯丙氨酸的大豆叶片,与取食普通叶片相比,幼虫体内的粗蛋白含量较高,氨基酸合成蛋白质代谢水平较高;其中虫体苏氨酸含量与大豆叶片谷氨酸和半胱氨酸含量呈正相关,大豆叶的谷氨酸与幼虫的谷氨酸和苯丙氨酸呈正相关(Qian et al.,2023a)。说明,豆天蛾幼虫取食偏好的大豆叶片提高了虫体氨基酸代谢水平,促进了蛋白质的合成,因此豆天蛾幼虫生长发育质量提高。谢洁微等人发现发现,分别饲喂葛叶与大豆叶的豆天蛾幼虫,其幼虫的存活率与饲料转化率具有显著性差异(谢洁微等,2023)。葛叶处理组的幼虫粗蛋白含量高于大豆叶处理组。氨基酸组成差异较大,除组氨酸、半胱氨酸与缬氨酸外,其他氨基酸组均具有显著性差异,这可能是造成幼虫存活率和体内氨基酸水平具有差异的原因。由此可见,当昆虫取食不同的寄主植物时,寄主植物对幼虫生长发育的影响也是不同的,同时昆虫也会根据寄主植物所含成分的不同进行选择,来帮助自身的生长发育。
2.5 共生菌对昆虫氨基酸代谢的影响
在昆虫体内,有一些共生菌存在于昆虫的肠道、脂肪体、以及血腔中,其中存在于肠道的共生菌因昆虫的肠道结构、肠道内环境、食性、龄期、外界环境不同,肠道内微生物组成与丰度也存在差异(马玲等,2023)。共生菌对于昆虫生长发育并没有直接作用,但却可以为昆虫提供丰富的自身无法合成的营养成分,这在一定程度上促进了昆虫的氨基酸代谢(Fraune and Bosch,2010;Blow et al.,2020)。肠道微生物可以产生各种转氨酶(Transaminase),如谷丙转氨酶(Glutamic-pyruvic transaminase,GPT)、谷草转氨酶(Glutamic oxalacetic transaminase,GOT)和谷氨酰胺合成酶(Glutamine synthetase,GS),这些转氨酶对肠道内的氨基酸进行分解合成,促进虫体的代谢(McMullen et al.,2020)。
弗氏柠檬酸杆菌Citrobacter freundii、产酸克雷伯氏菌Klebsiella oxytoca感染的斑翅果蝇Drosophila suzukii,其氨基酸含量显著性低于无菌和正常状态的斑翅果蝇,且产酸克雷伯氏菌感染的斑翅果蝇的蛋白质含量显著高于无菌果与弗氏柠檬酸杆菌感染的斑翅果蝇(高欢欢等,2020)。豆天蛾肠道内优势菌群为肠球菌属,其中酪黄肠球菌为优势菌,参与调控宿主氨基酸代谢通路(Qian et al.,2023b;2024b)(表 1)。当利用葛叶代替大豆叶饲喂豆天蛾幼虫时,其肠道内菌群发生变化,菌群的丰富度得到提升,且葛叶组幼虫生长性能优于大豆叶组(谢洁微等,2023)。这可能是由于肠道内的有益菌群将葛叶内的蛋白质分解成氨基酸,并合成更为优质微生物蛋白,提供给豆天蛾幼虫(Fraune and Bosch,2010)。肠道微生物在固氮和促进氮循环方面也起着一定的作用(Fox-Dobbs et al.,2010)。当家蚕肠道中含有氟化物时,会使肠道中的有益菌大量减少,优势菌群厚壁菌门丰富度降低,而优势菌群的丰富度与精氨酸的含量呈负相关(Li et al.,2022)。
表 1 微生物类群对昆虫氨基酸的作用及调控机制Table 1 Effects of microbial taxa on insect amino acids and their regulatory mechanisms微生物类群 Microbial taxa 调控作用 Regulatory role 细菌 Bacteria 参考文献 References 肠杆菌属 Enterobacter 促进斑翅果蝇的氨基酸代谢 Promoting amino acid metabolism of Drosophila suzukii 弗氏柠檬酸杆菌、 产酸克雷伯氏菌 Citrobacter freundii, Klebsiella oxytoca 高欢欢等,2020 肠球菌属 Enterococcus 参与调控豆天蛾精氨酸代谢途径 Involved in the regulation of arginine metabolism pathway of Clanis bilineata tsingtauica 酪黄肠球菌 Enterococcus casseliflavus Qian et al.,2023b;2024b 巴尔通体属 Bartonella 提供营养物质支持蜜蜂越冬 Providing nutrients to support bees to overwinter 巴尔通体 Bartonella Li et al.,2022 类酵母共生菌 Yeast-like symbiotes 合成褐飞虱所需多种必需氨基酸 Synthesis of various essential amino acids needed by Nilaparvata lugens 类酵母共生菌 Yeast-like symbiotes 王国超等,2005 布赫纳氏菌属 Buchnera 与蚜虫进行氨基酸互换,为蚜虫提供所需的氨基酸 Exchanging amino acids with aphids to provide necessary amino acids for aphids 布赫纳氏菌 Buchnera Feng et al.,2019 食物匮乏的条件下,肠道内的共生菌可以为昆虫提供生存所必需的氨基酸及营养物质。在蜜蜂冬季越冬时,蜜蜂肠道中的细菌巴尔通体Bartonella能够以营养物质支持其越冬。在冬末时,氨基酸合成途径显著增强,包括精氨酸、苯丙氨酸、色氨酸、半胱氨酸和蛋氨酸。随着冬季蜜蜂消耗花粉的量逐渐减少,相应花粉中必需氨基酸的摄入也减少,但在蜜蜂中检测到相关代谢产物增多,说明肠道微生物对昆虫氨基酸合成有着潜在贡献(Li et al.,2022)。
类酵母共生菌(Yeast-like symbiotes)存在于褐飞虱Nilaparvata lugens腹部脂肪体中,高温处理试虫减菌后,虫体内氨基酸总量上升,但必需氨基酸占比显著下降,虫体氨基酸比例失调;对褐飞虱饲喂缺乏相应必需氨基酸的饲料时,虫体内共生菌菌群数量扩大,说明共生菌通过控制菌群数量用以补偿缺乏的必需氨基酸,维持虫体的氨基酸代谢的稳定(王国超等,2005)。布赫纳氏菌Buchnera存在于蚜虫类腹部血腔的特化含菌包内,当蚜虫吸食缺乏氨基酸的寄主植物时,蚜虫血液淋巴的布赫纳氏菌会为蚜虫提供缺乏的氨基酸,使氨基酸在虫体与布赫纳氏菌之间进行选择性互换,已有的研究表明该时期菌体内转运蛋白合成途径上调(Feng et al.,2019)。
3. 小结与展望
昆虫氨基酸代谢受多种因素的影响,当环境温度升高或降低时,为适应周围环境,昆虫会通过多种氨基酸代谢途径来调节体内的氨基酸水平,帮助虫体度过恶劣环境。当环境中出现有害物质时,也会促进虫体的氨基酸代谢,以抵抗虫体的损伤。不同种类的昆虫,其体内的氨基酸组成相差不大,但主体氨基酸与限制性氨基酸存在着一定差异,可能是由于基因控制和生长环境不同导致的。昆虫的不同发育阶段中,其体内的氨基酸水平也会发生变化,这可能与虫体为下一阶段的发育做准备有关。同时昆虫取食的寄主植物不同也会对昆虫的氨基酸代谢产生影响,不同植物所含的营养成分不同,这使昆虫体内的氨基酸水平存在差异,由于寄主植物所含营养成分不一致,昆虫也能够自主选择更有利于自己生长发育的寄主植物。在昆虫的氨基酸代谢中肠道微生物起着重要的作用,通过微生物的代谢活动为昆虫提供了多种自身无法的营养物质。其活动也刺激着昆虫的氨基酸代谢,通过多种代谢途径来调节昆虫的氨基酸水平。同时以上几个因素与昆虫免疫系统相联系,通过调控昆虫抗菌肽的合成,进而间接的调控氨基酸的代谢。这些因素相互影响,相互调节,使虫体能够稳定的发育和生长。
食用昆虫的种类繁多,种质资源丰富,其所含有的蛋白质和氨基酸比例均衡、优质,是肉、蛋、奶的优质替代品。食用昆虫的具有良好的开发前景,其所含有的脂肪、维生素、矿物质、蛋白质、氨基酸以及外壳中的甲壳素,可以用来开发食品、保健品以及饲料,昆虫体内的免疫物质抗菌肽,可以用于代替抗生素添加动物饲料中,进而防止耐药菌的产生,通过深加工与精加工来充分发挥昆虫的利用价值。更加深入研究昆虫种类、环境、发育阶段、寄主植物、肠道微生物等因素对食用昆虫氨基酸代谢的机制和作用,对于食用昆虫的深入研究食用昆虫的营养代谢调控非常重要。深入研究滞育和肠道微生物对食用昆虫氨基酸代谢影响的机理,食用昆虫在滞育过程中各氨基酸承担什么作用,何种氨基酸对食用昆虫适应寒冷环境有促进作用,通过调整肠道内菌群或在昆虫滞育前通过向饲料中添加调整某些氨基酸,提高食用昆虫存活率,促进特定营养功能食用昆虫的养殖,提升昆虫经济价值。还可利用氨基酸代谢的调控机制,通过微量的有害微生物食用添加剂来提高昆虫抗菌肽产量,推动产业发展,降低畜牧业对抗生素的依赖。因此,可以通过氨基酸代谢的调控提高食用昆虫的抗逆性、产量和营养品质。
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表 1 微生物类群对昆虫氨基酸的作用及调控机制
Table 1 Effects of microbial taxa on insect amino acids and their regulatory mechanisms
微生物类群 Microbial taxa 调控作用 Regulatory role 细菌 Bacteria 参考文献 References 肠杆菌属 Enterobacter 促进斑翅果蝇的氨基酸代谢 Promoting amino acid metabolism of Drosophila suzukii 弗氏柠檬酸杆菌、 产酸克雷伯氏菌 Citrobacter freundii, Klebsiella oxytoca 高欢欢等,2020 肠球菌属 Enterococcus 参与调控豆天蛾精氨酸代谢途径 Involved in the regulation of arginine metabolism pathway of Clanis bilineata tsingtauica 酪黄肠球菌 Enterococcus casseliflavus Qian et al.,2023b;2024b 巴尔通体属 Bartonella 提供营养物质支持蜜蜂越冬 Providing nutrients to support bees to overwinter 巴尔通体 Bartonella Li et al.,2022 类酵母共生菌 Yeast-like symbiotes 合成褐飞虱所需多种必需氨基酸 Synthesis of various essential amino acids needed by Nilaparvata lugens 类酵母共生菌 Yeast-like symbiotes 王国超等,2005 布赫纳氏菌属 Buchnera 与蚜虫进行氨基酸互换,为蚜虫提供所需的氨基酸 Exchanging amino acids with aphids to provide necessary amino acids for aphids 布赫纳氏菌 Buchnera Feng et al.,2019 -
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